Lapangan Terbang Hakodate di buka pada tahun 1961 dengan satu landasan 1,200 m. Terminal baru dipertingkat dan tambahan landasan pada 2,000 m beroperasi pada tahun 1971. Landasan ditambah lagi sehingga 2,500 m pada tahun 1978 dan sehingga 3,000 m pada tahun 1999. Satu bangunan terminal baru dibuka pada tahun 2005.[2]

Pada 6 September 1976, juruterbang Soviet Viktor Belenko berpaling tadah ke Barat dengan mendarat pesawat MiG-25 Foxbat di Lapangan Terbang Hakodate.[3]

Pada 21 Jun 1995, penerbangan 857 All Nippon Airways, penerbangan Boeing 747 berjadual dari Tokyo ke Hakodate, dirampas oleh Fumio Kutsumi, seorang pekerja bank Tokyo bersenjatakan pemutar skru. Kutsumi mendakwa sebagai bertindak bagi pihak Shoko Asahara, pemimpin Aum Shinrikyo. Pesawat mendarat di Hakodate dan berhenti di landasan semalaman selama 15 jam sebelum polis rusuhan menyerbu pesawat pada waktu subuh dan membebaskan penumpang.[4]